Lãnh thổ Turkmenistan có một lịch sử lâu dài và sóng gió, hết đội quân từ đế chế này tới đội quân từ đế chế khác đi qua đây trên con đường tìm kiếm những lãnh thổ thịnh vượng hơn. Lịch sử chữ viết của vùng này bắt đầu với cuộc chinh phục của Đế chế Achaemenid thuộc Ba Tư cổ đại, và vùng này được chia giữa các Xatrap Margiana, Khwarezm, và Parthia.

Alexander Đại Đế đã chinh phục lãnh thổ này vào thế kỷ IV trước công nguyên trên con đường tới Nam Á, khoảng cùng thời gian Con đường tơ lụa hình thành và trở thành con đường thương mại chính giữa Châu Á và Vùng Địa Trung Hải. Một trăm năm mươi năm sau Vương quốc Parthia của người Ba Tư đã lập thủ đô của họ tại Nisa, hiện là ngoại ô thủ đô Ashgabat. Thế kỷ VII của Công Nguyên, người Ả Rập đã chinh phục vùng này, đem theo Đạo Hồi và tích hợp Turkmen vào văn hoá Trung Đông. Vùng Turkmenistan nhanh chóng nổi tiếng bởi đây chính là thủ đô của Đại Khorasan, khi vua Hồi giáo Al-Ma'mun dời thủ đô tới Merv.

Giữa thế kỷ XI, người Turk thuộc Đế chế Seljuk đã tập trung sức mạnh của họ tại lãnh thổ Turkmenistan trong nỗ lực nhằm bành trướng tới Afghanistan. Đế chế tan vỡ trong nửa sau thế kỷ XII, và người Turkmen mất nền độc lập khi Thành Cát Tư Hãn chiếm quyền kiểm soát phía đông vùng Biển Caspian trong cuộc hành quân về hướng tây. Trong bảy thế kỷ sau đó, người Turkmen sống dưới nhiều đế chế và liên tục xảy ra các cuộc chiến giữa các bộ tộc. Lịch sử Turkmen thời trước khi người Nga xuất hiện ít được ghi chép lại. Tuy nhiên, từ thế kỷ XIII tới thế kỷ XVI, người Turkmen đã hình thành một nhóm sắc tộc, ngôn ngữ riêng biệt. Khi người Turkmen di cư tới vùng quanh Bán đảo Mangyshlak tại Kazakhstan ngày nay về hướng biên giới Iran và lòng chảo Amu Darya, xã hội bộ tộc Turkmen phát triển hơn nữa những truyền thống văn hóa sẽ trở thành nền tảng của ý thức quốc gia Turkmen sau này.

Giữa thế kỷ XVII và XIX, quyền kiểm soát Turkmenistan bị tranh giành giữa các shahs Ba Tư, các Khiva khan, các emir Bukhara và những vị vua cai trị Afghanistan. Trong giai đoạn này, vĩ thủ lĩnh tinh thần Turkmen Magtymguly Pyragy đã trở thành nhân vật đầy ảnh hưởng cùng những nỗ lực tái lập độc lập và chủ quyền cho dân tộc. Ở thời điểm này, vùng lãnh thổ Trung Á rộng lớn gồm cả vùng Turkmenistan vẫn chưa được vẽ bản đồ và rõ ràng đối với người Châu Âu nó chỉ được gọi là thế giới phía Tây. Sự đối đầu tranh giành quyền kiểm soát trong giai đoạn này xảy ra giữa Đế chế Anh và nước Nga Sa Hoàng và được gọi là The Great Game. Trong suốt cuộc chinh phục Trung Á của mình, người Nga luôn gặp phải sự kháng cự mạnh liệt của người Turkmen. Tuy nhiên, tới năm 1894 Nga đã giành được quyền kiểm soát Turkmenistan và sáp nhập nó vào lãnh thổ của họ. Sự đối đầu chính thức kết thúc với Thỏa ước Anh-Nga năm 1907. Dần dần, các nền văn hóa Nga và châu Âu du nhập vào vùng này, để lại dấu vết trong kiến trúc và thành phố Ashgabat được xây dựng theo kiểu mới, sau này sẽ trở thành thủ đô Turkmenistan. Cách mạng tháng 10 năm 1917 tại Nga và sự bất ổn chính trị sau đó đã dẫn tới việc tuyên bố vùng này trở thành nước Cộng hòa xã hội chủ nghĩa Xô viết Turkmen, một trong sáu nước cộng hoà của Liên bang Xô viết năm 1924, hình thành nên biên giới nước Turkmenistan hiện đại.

Nước Cộng hòa xã hội chủ nghĩa xô viết Turkmen mới trải qua một quá trình Âu hoá thêm nữa. Bộ tộc người Turkmen được khuyến khích vô thần và chấp nhận trang phục kiểu châu Âu. Bảng chữ cái Turkmen được thay đổi từ kiểu ký tự Ả Rập truyền thống sang kiểu Latinh và cuối cùng sang kiểu Kirin. Tuy nhiên, việc khuyến khích người Turkmen từ bỏ kiểu sống du mục cũ là một ưu tiên của những người cộng sản không quá thô bạo cho tới tận cuối năm 1948. Những tổ chức quốc gia có tồn tại trong vùng thời kỳ thập niên 1920 và 1930.

Khi Liên bang Xô viết bắt đầu sụp đổ, Turkmenistan và các nước Trung Á còn lại đều muốn duy trì một hình thức nhà nước cải tiến, chủ yếu bởi họ có nhu cầu sức mạnh kinh tế và thị trường của Liên bang Xô viết để phát triển thịnh vượng. Turkmenistan tuyên bố độc lập ngày 27 tháng 10 năm 1991[3], một trong những nước cộng hòa cuối cùng ly khai.

Năm 1991, Turkmenistan rút khỏi Cộng đồng các quốc gia độc lập, một tổ chức quốc tế của các nước cộng hòa thuộc Liên bang Xô viết cũ.

Lãnh đạo cũ thời Xô viết, Saparmurat Niyazov, vẫn tiếp tục nắm quyền tại Turkmenistan sau khi Liên bang Xô viết giải tán. Ông tạo dựng cho mình hình ảnh một người ủng hộ Hồi giáo truyền thống và văn hoá Turkmen (tự gọi mình là "Turkmenbashi", hay "lãnh đạo của người Turkmen"), nhưng ông nhanh chóng mang tiếng xấu ở phương Tây vì cách cầm quyền độc tài và sự sùng bái cá nhân quá mức. Quyền lực của ông được tăng cường mạnh đầu thập niên 1990, và năm 1999, ông đã trở thành Tổng thống suốt đời.

Niyazov bất ngờ qua đời ngày 21 tháng 12 năm 2006, chưa kịp chỉ định người kế vị. Một vị Cựu phó thủ tướng được cho là con ngoài giá thú của Niyazov,[4] Gurbanguly Berdimuhammedow, trở thành tổng thống tạm quyền, dù theo hiến pháp Chủ tịch của Hội đồng nhân dân Ovezgeldy Atayev, sẽ là người nắm chức vụ này. Tuy nhiên, Atayev đã bị kết án một số tội và bị cách chức.

Trong một cuộc bầu cử ngày 11 tháng 2 năm 2007, Berdimuhammedow được bầu làm tổng thống với 89% số phiếu 95% cử tri tham gia bầu cử, dù cuộc bầu cử bị các quan sát viên nước ngoài lên án.[5]

Để biết về tình hình từ khi Berdimuhammedow trúng cử, xem: Nhiệm kỳ Tổng thống Turkmenistan đầu tiên của Gurbanguly Berdimuhammedow.